“‘以子之矛攻子之盾’是戰國時期的一個典故，沒想到在昆蟲界居然真的存在這種現象。” 中國農業科學院蔬菜花卉研究所（以下簡稱蔬菜所）研究員張友軍告訴《中國科學報》，他們經過20年研究，終于證明煙粉虱在進化過程中“竊取”了宿主植物的基因用以“解毒”。
這一項“獨門絕技”使得煙粉虱能夠取食600多種植物，為害全球農作物。它被世界糧農組織認定為世界第二大害蟲，也是至今為止唯一被冠以“超級害蟲”的農業害蟲，被列為最危險的100種入侵物種。
3月25日，《細胞》在線發表了這一中外科學家團隊合作的成果。4月1日，《細胞》將以封面文章正式出版這一成果論文。這將為新一代靶標基因導向的煙粉虱田間精準綠色防控技術的研發提供全新思路。
“食性”之謎
1996年，北京的蔬菜大棚里發現了一種長得很像溫室白粉虱的害蟲。它能夠取食后者吃不了的葉菜，甚至更多種類的農作物。這讓科學家之前用來消滅溫室白粉虱的策略完全不起作用了。
原來這就是入侵我國的害蟲煙粉虱。
“從那時候開始，昆蟲的食性之謎就成為我心中一個揮之不去的問題。”論文主要通訊作者張友軍回憶說。
有的昆蟲只取食一種植物，如褐飛虱只吃水稻，屬于單食性；有的能吃一科內或近緣科的多種植物，如小菜蛾只取食十字花科蔬菜作物，叫做寡食性；還有的能吃多種不同科的植物，如煙粉虱等，叫做多食性昆蟲。
食性與害蟲的種群暴發危害密切相關 中國農科院蔬菜所供圖
為什么昆蟲吃的植物不一樣？多食性害蟲適應能力強，如何防治？食性顯然與害蟲的種群爆發危害密切相關。1999年，張友軍開始帶領團隊探索昆蟲的食性之謎。
論文共同第一作者夏吉星告訴《中國科學報》，昆蟲取食寄主植物后，會誘導寄主植物產生防御反應，并生成大量對昆蟲而言有毒的次生代謝物，導致大部分昆蟲死亡。
次生代謝產物是植物抵御害蟲為害的重要武器，就好像盾牌保護著植物。而昆蟲為了存活下去必須對抗植物的次生代謝物，這樣才能隨心所欲地取食。
“煙粉虱能吃600多種植物，說明它能抵抗大多數次生代謝物。”張友軍認為，煙粉虱是一個重要而關鍵的研究對象。
多食性是煙粉虱暴發成災的主要原因 中國農科院蔬菜所供圖
煙粉虱不僅通過刺吸寄主植物韌皮部汁液對其造成直接傷害，還能分泌蜜露誘發煤污病等植物真菌病害為害植物，更重要的是，煙粉虱能夠傳播300余種植物病毒，每年造成數十億美元的經濟損失。
2001年起，該團隊將研究力量集中在了煙粉虱的寄主適應性及其暴發成災的機制上。
通過對全國范圍內260多個田間種群共6000余個樣本的檢測和種群間等位基因頻率、分化系數和基因流的研究，他們闡明了煙粉虱在我國的入侵分布現狀，入侵種群來源、擴散路徑和入侵特點。通過生物學、生態學與分子生物學方法，他們明確了入侵煙粉虱種群擴散、爆發與其獨特的生物學特性、對高溫和變溫更強的適應能力和更強的寄主適應性有關。
“這些工作為我們后來解析煙粉虱對酚糖解毒的分子機理奠定了基礎。”張友軍說。
竊取植物之“矛”
張友軍團隊從植物的次生代謝物入手，分析了番茄葉片的代謝譜，檢測到9873種化合物。在檢測到的9873種化合物中，鑒定出290種酚糖，占2.93%。酚糖是一類重要的植物抗蟲次生代謝產物，主要由酚和糖苷組成，能抑制昆蟲生長發育。
奇妙的是，植物自己分泌的酚糖對植物本身也有害處。“過多的酚糖對植物生長發育不利。”論文共同第一作者、蔬菜所研究員郭兆將說。因此，當害蟲離去，植物就要快速降解掉多余的酚糖。
過多的次生代謝產物對植物生長發育不利 中國農科院蔬菜所供圖
植物給自己準備的“解藥”就是酚糖丙二酰基轉移酶（PMaT）。由它催化的酚糖丙二酰基化反應在植物的生命過程中發揮重要的“解毒”作用。
那么，喜歡吃番茄葉片的煙粉虱到底是怎么對付酚糖的？
以往的化學分析已經不能解答這個難題。一段時間里，煙粉虱的解毒機制研究進展緩慢。
2009年，Q型煙粉虱在國內大面積爆發，并在番茄上傳播病毒，造成經濟損失100多億元。對煙粉虱的防控刻不容緩。
就在這時，基因組測序技術的進步帶來了突破瓶頸的希望。張友軍團隊決定給Q型煙粉虱基因組測序。2013年，煙粉虱基因組測序完成，獲得了20786個基因。
論文共同第一作者楊澤眾告訴《中國科學報》，在分析煙粉虱復雜的高級功能和生物系統相關基因的過程中，“我們發現了后來被命名為BtPMaT1的基因。當時感覺很興奮。”
因為他們隨后證明，這個煙粉虱的基因與植物的酚糖丙二酰基轉移酶是同源基因。
“BtPMaT1基因的確存在于煙粉虱基因組中，而非植物基因組污染。”張友軍說，進化樹分析結果表明，煙粉虱BtPMaT1基因的同源基因僅存在于植物和少量的真菌中。“這是煙粉虱從植物那里‘偷盜’而來的基因，是一種普遍存在于生物界的水平基因轉移現象。”張友軍說。
煙粉虱通過水平基因轉移事件從植物獲得PMaT1解毒基因 中國農科院蔬菜所供圖
此前研究已經證明，水平基因轉移在原核生物之間經常發生，通常認為是原核生物進化的驅動力。越來越多的證據表明，水平基因轉移也是真核生物適應性進化的重要因素。
不過，節肢動物水平基因轉移事件的基因供體幾乎全是微生物，此前一直缺少植物源功能基因水平轉移至昆蟲的實驗證據。
論文共同通訊作者、瑞士納沙泰爾大學化學生態學家和昆蟲學家Ted Turlings說：“這項研究在國際上首次提供了植物基因水平轉移至昆蟲中的功能性證據，這種能夠代謝植物防御性毒素的基因——BtPMaT1僅存在于煙粉虱中，其他昆蟲中均不存在該基因。”
在煙粉虱的不同隱種（形態難以區分，但有生殖隔離的不同種）中均檢測到水平轉移基因BtPMaT1，而包括親緣關系最密切的溫室白粉虱在內的其他昆蟲基因組中均未發現該基因。
夏吉星說，因此可以推斷，發生該基因水平轉移的時間應該是在煙粉虱和溫室白粉虱分化之后（約86 百萬年前），煙粉虱各個隱種分化之前（約35.3 百萬年前），這可能解釋了煙粉虱比溫室白粉虱在番茄寄主的適應性更強的原因。
通過體外細胞表達酶活分析、煙粉虱中腸組織酶活分析和煙粉虱排泄物酶活代謝分析發現，這個基因依然行使著和植物同源基因一樣的功能——對酚糖進行解毒。
“植物的‘矛’被煙粉虱偷來，反而變成了攻擊植物的‘矛’。”張友軍說。
煙粉虱利用BtPMaT1基因在中腸解毒植物酚糖 中國農科院蔬菜所供圖
《細胞》雜志的專業審稿人說：“該研究代表了植物—昆蟲互作研究領域的重要進展，闡述了新穎的抗性機制，并解釋了煙粉虱具有驚人的多種農作物寄主適應性的原因。”“這篇論文利用巧妙的分子遺傳學方法揭示了昆蟲如何利用水平轉移基因來克服宿主的防御。”
用RNA干擾反制
“我們認為植物的某種病毒可能攜帶了BtPMaT1基因，在被煙粉虱取食后，該病毒通過某種未知的機制，將該基因整合到粉虱的基因組中。”Turlings說，“當然，這是一件看似不可能發生的事情，但試想在幾百萬年里，幾十億個昆蟲、病毒和植物穿越時間不斷進化，這種情況偶爾也會發生，如果獲得的基因對昆蟲有利，那么它就會進化得更有利，并廣泛傳播。”
揭示了煙粉虱難以置信的適應能力的分子機制之后，張友軍團隊制定了一種策略，來破解煙粉虱竊取的“超級力量”，即利用RNA干擾煙粉虱的BtPMaT1基因，使其對這種植物有毒化合物敏感。
RNA干擾是指在進化過程中高度保守的、由雙鏈RNA誘發的、同源mRNA高效特異性降解的現象，其作用是使得相關基因沉默。
在這里，“我們用BtPMaT1基因的片段制作了發夾RNA，直接向煙粉虱飼喂發夾RNA，干擾效率約為50%，沉默該基因后，3種酚糖處理對煙粉虱的死亡率增加約20%。”張友軍說。
此外，他們還構建了表達該發夾RNA的轉基因番茄品系。他們發現，取食轉基因番茄的煙粉虱排泄物中，一部分酚糖類物質的含量增加，且部分酚糖的酰基化產物降低。
“在沒有農藥作用下，取食野生番茄7天后，煙粉虱死亡率為15.48%，取食轉基因番茄7天后煙粉虱死亡率為93.35%，而對非靶標節肢動物蚜蟲和二斑葉螨沒有影響。”郭兆將說，轉基因番茄品系能夠有效的控制煙粉虱。
中國農科院蔬菜所供圖
德國馬克斯·普朗克化學生態學研究所研究員Roy Kirsch博士公開了自己的《細胞》專業審稿人身份。他認為這篇文章“非常有趣”，并將引起生態學家、進化生物學家、植物化學家和害蟲防治者的極大興趣。“該研究涵蓋從植物代謝譜到昆蟲的比較基因組以及兩者之間的所有內容，從不同角度深入研究解決問題。”
“當然，應用這種方法還需要克服一些障礙，最明顯的就是人們對轉基因作物的憂慮。” Turlings說，“但在未來，我確實認為這是一種綠色高效安全的煙粉虱防治方法，因為該基因來源于植物，而且，現在我們明確了它的作用機制，我們也有能力應對煙粉虱基因可能發生的變化。”
“這種轉基因番茄轉入的基因是植物的同源基因，因此更加綠色高效。未來有可能應用到煙粉虱防治過程中。”張友軍說，他們已經申請了中國國家發明專利。
相關論文信息：https://doi.org/10.1016/j.cell.2021.02.014
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